Os aspirantes a exorcista da Academia da Cruz Verdadeira estão tomados por choque e medo após descobrirem que um de seus próprios colegas de classe, Rin Okumura, é o filho de Satanás. Mas, por enquanto, eles têm preocupações mais urgentes do que a ascendência de Rin: o olho esquerdo do Rei Impuro, um demônio poderoso, foi roubado do Cofre Profundo da academia. Depois que uma tentativa de roubar o olho direito também é feita em Kyoto, Rin e os outros aspirantes são enviados para investigar o mistério por trás do Rei Impuro e o objetivo final do ladrão. Embora esta missão os faça cooperar por enquanto, Rin nunca se sentiu mais distante de seus colegas exorcistas. Em sua tentativa de se reconciliar com eles, ele passa por um treinamento especializado para controlar seu poder das trevas. No entanto, quando o olho direito é roubado pouco depois de sua chegada, a ameaça impensável de um traidor entre eles os deixa precisando de todo o poder que puderem obter.