Na Academia da Cruz Verdadeira, Rin Okumura, sem saber, se depara com os primeiros sinais de que algo está errado; pessoas comuns têm ganhado a habilidade de perceber as criaturas invisíveis que vagam pelo reino humano, Assiah. Enquanto Rin vê isso como uma oportunidade de fazer um novo amigo, seu irmão gêmeo, Yukio, está mais sobrecarregado do que nunca. Atolado com sua educação, deveres de exorcista e cargo de professor, Yukio permaneceu em silêncio sobre seus poderes despertos, incapaz de entender sua escala ou significado. Enquanto Rin e seus amigos se preparam para o Exame Anual de Certificação de Exorcista, a Ordem da Cruz Verdadeira descobriu o primeiro portal artificial para o reino demoníaco de Gehenna. Testemunhando seu tamanho e a tecnologia avançada que o tornou possível, os exorcistas percebem que agora estão lidando com a Illuminati, uma organização extremamente rica e poderosa. Além disso, a impenetrável Illuminati plantou três espiões na Ordem da Cruz Verdadeira—e um pode estar escondido entre os aspirantes a exorcistas jurados a proteger a humanidade da ameaça demoníaca.