Ambientada em uma linha do tempo alternativa após a vitória da Raimon Junior High no Fronteira de Futebol, um grupo de garotos joga futebol em uma ilha remota na costa do Japão. No entanto, um dia os estudantes testemunham a demolição do único campo de futebol da ilha enquanto lutam desesperadamente para evitar sua destruição, sem sucesso. A única maneira de reaver seu clube de futebol é se tornarem campeões do Fronteira de Futebol. Asuto Inamori e seus colegas aceitam a oferta, mudando-se para o Japão continental e frequentando a Raimon Junior High. Deixando para trás suas famílias e entrando na Tóquio metropolitana, eles embarcam em uma jornada que testará sua determinação para serem os melhores em todo o Japão. Inazuma Eleven: Ares no Tenbin conta a história de um grupo de amigos cujo desejo por futebol arde mais a cada dia. Através de seus encontros com vários titãs do cenário futebolístico, incluindo o misterioso treinador Zhao Jinyun — eles avançam a toda velocidade para o Fronteira de Futebol para enfrentar os maiores times que o Japão tem a oferecer!